Ce fonds est constitué par des donations effectuées par les artistes eux-mêmes et par divers collectionneurs : la première donation d'importance a été celle du poète, plasticien et collectionneur André Verdet, avec plus de 130 pièces (œuvres diverses, toiles, sculptures, photos, documents) de différents artistes. Le galeriste Alexandre de la Salle a également donné des œuvres de plusieurs artistes. Des artistes (ou leurs ayant droits) ont fait don de leurs propres œuvres.
La plus grosse partie est représentée par le fonds d'atelier de Michel Gaudet (plusieurs centaines de pièces). Parmi les donateurs ayant laissé des ensembles d'œuvres, on trouve également Simone et Pierre Faniest, la famille de Serge Angel, Jean Cassarini, Kellig Salaün, la famille de Charles Malausséna, Marcel Alocco, Gilbert Baud et Paule Stoppa. D'autres donations ont été effectuées par des exposants à l'issue de leur exposition personnelle au CIAC : Salkin, Rosa, Hunold, Brandy, Troin, Renouf, Waller, Bataillard, Alocco, Mendonça, Morini, Gastaud, Caminiti, Ainsley, Guimont, Surprenant, Goeldlin, Pini, etc., sont ainsi représentés chacun par une pièce dans la collection.
La collection ainsi constituée, très ouverte, peut être exploitée aussi bien au château que lors d'opérations hors les murs (bâtiments publics, mairies du territoire, établissements scolaires, manifestations diverses, prêts à d'autres musées pour des expositions temporaires). Cette collection a en effet pour vocation à circuler et à être prêtée pour des expositions à l'extérieur. Depuis la restauration de la deuxième partie du château, des salles sont consacrées à la mise en valeur du fonds permanent. Parallèlement aux expositions temporaires, les œuvres de la collection sont donc présentées par roulement au château dans ces espaces dédiés suivant un calendrier différencié.